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Cycle circadien et le microbiote intestinal des mammifères

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Le microbiote intestinal mammalien partage une relation symbiotique avec l’hôte pour laquelle ce dernier procure des nutriments aux microorganismes intestinaux via l’alimentation et en retour, le microbiote peut fournir des sous-produits du métabolisme qui sont bénéfiques pour l’hôte [1]. D’un autre côté, le microbiote permet la régulation de processus physiologiques et il est bien établi qu’un dérèglement de la flore intestinale normale est propice à l’apparition de plusieurs maladies souvent médiées et exacerbées par l’inflammation [2],[3],[4],[5]. Chez la souris, le microbiote intestinal montre des variations du cycle circadien en fonction de l’alimentation ingérée. Une souris normalement nourrie montre des fluctuations cycliques dans la population bactérienne de son microbiote intestinal. En effet, les espèces Firmicutes sont plus abondantes durant la phase active d’alimentation de la souris (i.e. période de noirceur), alors qu’elles atteignent un minimum durant la phase inactive (i.e période de jeûne durant le jour). À l’inverse, les espèces Bacteroidetes et Verrucomicrobia augmentent durant la période de jeûne, et diminuent durant la période d’alimentation. Un changement dans la diversité 𝛼 est donc présent en fonction de la période de la journée[6].

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Facteurs influençant la rythmicité circadienne du microbiote intestinal modifier

Influence du genre et du sexe modifier

Les rythmes imposés par l’horloge sur le microbiote intestinal se font en partie via la rythmicité d’ingestion alimentaire [6],[7]. L’horloge impose une rythmicité endogènes mais elle est également sujette à l'entraînement par des facteurs externes ou des signaux périphériques de l’organisme par rapport noyau suprachiasmatique (NSC). Les signaux perçus par la paroi gastro-intestinale influencent à leur tour la rythmicité de l’horloge [8]. Si au fil du vieillissement  la rythmicité reste stable dans le NSC, sa cohérence rythmique vers les tissus périphériques se détériore avec l’âge [9]. Cette perte de cohérence rythmique entraînerait une modification au niveau des oscillations circadiennes du microbiote intestinal pouvant altérer les fonctions d’autres organes tel que le foie et ses procédés de détoxification, contribuant au vieillissement cellulaire [10],[11].

Le microbiote varie au niveau du phylum, de la génétique et des espèces et selon le sexe, et influence également l’horloge circadienne [12]. Chez les souris, les hormones sexuelles, telle la testostérone, contribuent également à faire varier les oscillations la flore intestinale en fonction de leur expression [13]. Chez les humains, le microbiote varie de par sa composition chez les mâles et les femelles. Il a été identifié que les Bacteroidetes présentent une abondance plus élevée chez les hommes que chez les femmes[14]. Le cycle circadien spécifique au sexe pourrait donc influencer de façon variable le microbiote chez les mâles et les femelles. Inversement, le microbiote influencerait l’horloge de façon différente selon le genre [15].

Influence de la génétique modifier

La composition du microbiote et son oscillation circadienne sont modulées par l’horloge de l’hôte, plus particulièrement au niveau de la boucle de rétroaction dépendante du gène activateur bmal1 [12]. La délétion de bmal1 provoque une altération de l’abondance des bactéries entériques de manière distincte entre les sexes des individus et abolit toute rythmicité du microbiote intestinal indépendamment du sexe [12]. Le sexe des individus a donc un impact sur la délétion de bmal1 et sur la composition bactérienne entérique [12], laissant envisager une interaction possible entre le sexe et le génotype. De plus, bmal1 exerce un effet anti-inflammatoire chez la souris [16], ce qui suggère que sa délétion serait propice à un changement de configuration de la flore intestinale vers un phénotype pouvant être pro inflammatoire.

Il a été démontré que des mutations du gène clock engendrent des dysfonctionnements sur la barrière intestinale [1]et que cet effet est exacerbé par la consommation d’alcool [17]. En effet, la communauté microbienne des souris clock-mutantes possède une diversité taxonomique moindre que celle du type sauvage et la mutation de ce gène est associée à une dysbiose intestinale indépendante de la diète [1] .

Des études récentes ont permis de démontrer que l’ablation des gènes per1/2 entraîne aussi la dysbiose, ceux-ci étant des composantes clés de l’horloge moléculaire de l’hôte [6],[7]. Cependant, des restrictions appliquées au niveau de la diète lors des phases jour/nuit permettent de rétablir la composition microbienne des souris per1/2 déficientes [7].

Il semble alors bien établi que les activateurs (bmal1, clock) et les inhibiteurs (per1/2) de l’horloge mammalienne sont fondamentaux à l’oscillation de la composition du microbiote fécal [12]. Inversement, le retrait du microbiote intestinal induit des altérations significatives dans l’expression des gènes circadiens tels que RORα, Rev-Erbα, bmal1 et per1/2, pouvant mener à une surproduction iléale de corticostérone et à l’établissement un phénotype prédiabétique [18].

Influence de l'alimentation modifier

La consommation d’une diète riche en gras débalance le cycle circadien des souris en modifiant la période d’activité et l’expression des gènes du cycle [19]. Il a été suggéré que le microbiote serait la cause de cette variation. Celui-ci aurait un impact distal sur le cycle circadien du foie, notamment [20]. En effet, une alimentation riche en gras cause l’obésité et un bouleversement de l’expression des gènes cycliques chez les souris ainsi que l’abolition des patrons d’oscillation normaux du microbiote. Les Firmicutes deviennent dominants à tout moment de la journée [6].  Cette reprogrammation microbienne est médiée par PPARγ [20], un récepteur hormonal nucléaire [21] impliqué dans la formation de tissus adipeux [22]. La prise d’antibiotiques prévient cette reprogrammation [20] et l’alimentation restreinte, où les individus n’ont accès à la nourriture que la nuit, permet d’éviter les impacts négatifs reliés à une alimentation riche en gras, en exprimant un microbiote cyclique permettant de protéger l’individu de l’obésité [6].

Perspectives thérapeutiques et rythmicité circadienne du microbiote intestinal modifier

Le microbiote intestinal et sa composition ont été démontrés comme étant un facteur clé dans la santé et la susceptibilité de l’hôte à plusieurs maladies, comme l’asthme, l’arthrite et les maladies inflammatoires du tractus digestif [23],[24]. Ce changement dans la composition du microbiote peut être attribué à plusieurs éléments, notamment dans un dérangement du cycle circadien. En effet, des études ont démontré, en utilisant un modèle de souris, qu’un trouble du cycle circadien réduit le nombre d’espèces de microorganismes dans le tractus digestif, suggérant que le rythme circadien est un modulateur important dans l’équilibre du microbiote [25]. De plus, il a été démontré qu’un déséquilibre dans la flore intestinale est associé avec le développement de cancer, particulièrement des cancers gastriques et colorectaux [26]. D’autres études ont également été capables de faire un lien entre un changement dans la flore intestinale induite par un dérangement du cycle circadien et la sensibilité de l’hôte à la radiothérapie. En effet, en utilisant un modèle de souris,  il a été démontré qu’un trouble du cycle circadien avait un effet sur la flore intestinale qui affecte le taux de survie des hôtes à la suite d'un traitement de radiothérapie [25]. Les souris ayant été entraînées sur 3 cycles circadiens différents ont démontré une différence dans la composition de leur flore intestinale avant et après un traitement de radiothérapie [25]. Ceci pourrait donc guider de futures études pour explorer l’importance du cycle circadien non seulement dans le développement des maladies, mais dans leur traitement également.

Notes et références modifier

  1. ↑ a b et c Robin M. Voigt, Keith C. Summa, Christopher B. Forsyth et Stefan J. Green, « The CircadianClockMutation Promotes Intestinal Dysbiosis », Alcoholism: Clinical and Experimental Research, vol. 40, no 2,‎ , p. 335–347 (ISSN 0145-6008, DOI 10.1111/acer.12943, lire en ligne, consulté le )
  2. ↑ Lindsey G. Albenberg et Gary D. Wu, « Diet and the Intestinal Microbiome: Associations, Functions, and Implications for Health and Disease », Gastroenterology, vol. 146, no 6,‎ , p. 1564–1572 (ISSN 0016-5085, DOI 10.1053/j.gastro.2014.01.058, lire en ligne, consulté le )
  3. ↑ Yee Kwan Chan, Mehrbod Estaki et Deanna L. Gibson, « Clinical Consequences of Diet-Induced Dysbiosis », Annals of Nutrition and Metabolism, vol. 63, no s2,‎ , p. 28–40 (ISSN 1421-9697 et 0250-6807, DOI 10.1159/000354902, lire en ligne, consulté le )
  4. ↑ Emily B. Hollister, Chunxu Gao et James Versalovic, « Compositional and Functional Features of the Gastrointestinal Microbiome and Their Effects on Human Health », Gastroenterology, vol. 146, no 6,‎ , p. 1449–1458 (ISSN 0016-5085, DOI 10.1053/j.gastro.2014.01.052, lire en ligne, consulté le )
  5. ↑ Nobuhiko Kamada et Gabriel Núñez, « Regulation of the Immune System by the Resident Intestinal Bacteria », Gastroenterology, vol. 146, no 6,‎ , p. 1477–1488 (ISSN 0016-5085, DOI 10.1053/j.gastro.2014.01.060, lire en ligne, consulté le )
  6. ↑ a b c d et e Amir Zarrinpar, Amandine Chaix, Shibu Yooseph et Satchidananda Panda, « Diet and Feeding Pattern Affect the Diurnal Dynamics of the Gut Microbiome », Cell Metabolism, vol. 20, no 6,‎ , p. 1006–1017 (ISSN 1550-4131, DOI 10.1016/j.cmet.2014.11.008, lire en ligne, consulté le )
  7. ↑ a b et c Christoph A. Thaiss, David Zeevi, Maayan Levy et Gili Zilberman-Schapira, « Transkingdom Control of Microbiota Diurnal Oscillations Promotes Metabolic Homeostasis », Cell, vol. 159, no 3,‎ , p. 514–529 (ISSN 0092-8674, DOI 10.1016/j.cell.2014.09.048, lire en ligne, consulté le )
  8. ↑ Jiffin K. Paulose, John M. Wright, Akruti G Patel et Vincent M. Cassone, « Human Gut Bacteria Are Sensitive to Melatonin and Express Endogenous Circadian Rhythmicity », PLOS ONE, vol. 11, no 1,‎ , e0146643 (ISSN 1932-6203, DOI 10.1371/journal.pone.0146643, lire en ligne, consulté le )
  9. ↑ S. Farajnia, S. Michel, T. Deboer et H. T. vanderLeest, « Evidence for Neuronal Desynchrony in the Aged Suprachiasmatic Nucleus Clock », Journal of Neuroscience, vol. 32, no 17,‎ , p. 5891–5899 (ISSN 0270-6474 et 1529-2401, DOI 10.1523/jneurosci.0469-12.2012, lire en ligne, consulté le )
  10. ↑ Christoph A. Thaiss, Maayan Levy, Tal Korem et Lenka Dohnalová, « Microbiota Diurnal Rhythmicity Programs Host Transcriptome Oscillations », Cell, vol. 167, no 6,‎ , p. 1495–1510.e12 (ISSN 0092-8674, DOI 10.1016/j.cell.2016.11.003, lire en ligne, consulté le )
  11. ↑ Vanessa Leone, Sean M. Gibbons, Kristina Martinez et Alan L. Hutchison, « Effects of Diurnal Variation of Gut Microbes and High-Fat Feeding on Host Circadian Clock Function and Metabolism », Cell Host & Microbe, vol. 17, no 5,‎ , p. 681–689 (ISSN 1931-3128, DOI 10.1016/j.chom.2015.03.006, lire en ligne, consulté le )
  12. ↑ a b c d et e Xue Liang, Frederic D. Bushman et Garret A. FitzGerald, « Rhythmicity of the intestinal microbiota is regulated by gender and the host circadian clock », Proceedings of the National Academy of Sciences, vol. 112, no 33,‎ , p. 10479–10484 (ISSN 0027-8424 et 1091-6490, DOI 10.1073/pnas.1501305112, lire en ligne, consulté le )
  13. ↑ Elin Org, Margarete Mehrabian, Brian W. Parks et Petia Shipkova, « Sex differences and hormonal effects on gut microbiota composition in mice », Gut Microbes, vol. 7, no 4,‎ , p. 313–322 (ISSN 1949-0976 et 1949-0984, DOI 10.1080/19490976.2016.1203502, lire en ligne, consulté le )
  14. ↑ Christine Dominianni, Rashmi Sinha, James J. Goedert et Zhiheng Pei, « Sex, Body Mass Index, and Dietary Fiber Intake Influence the Human Gut Microbiome », PLOS ONE, vol. 10, no 4,‎ , e0124599 (ISSN 1932-6203, DOI 10.1371/journal.pone.0124599, lire en ligne, consulté le )
  15. ↑ Carmen Haro, Oriol A. Rangel-Zúñiga, Juan F. Alcalá-Díaz et Francisco Gómez-Delgado, « Intestinal Microbiota Is Influenced by Gender and Body Mass Index », PLOS ONE, vol. 11, no 5,‎ , e0154090 (ISSN 1932-6203, DOI 10.1371/journal.pone.0154090, lire en ligne, consulté le )
  16. ↑ Anne M. Curtis, Caio T. Fagundes, Guangrui Yang et Eva M. Palsson-McDermott, « Circadian control of innate immunity in macrophages by miR-155 targetingBmal1 », Proceedings of the National Academy of Sciences, vol. 112, no 23,‎ , p. 7231–7236 (ISSN 0027-8424 et 1091-6490, DOI 10.1073/pnas.1501327112, lire en ligne, consulté le )
  17. ↑ Robin M. Voigt, Christopher B. Forsyth, Stefan J. Green et Ece Mutlu, « Circadian Disorganization Alters Intestinal Microbiota », PLoS ONE, vol. 9, no 5,‎ , e97500 (ISSN 1932-6203, DOI 10.1371/journal.pone.0097500, lire en ligne, consulté le )
  18. ↑ Xue Liang et Garret A. FitzGerald, « Timing the Microbes: The Circadian Rhythm of the Gut Microbiome », Journal of Biological Rhythms, vol. 32, no 6,‎ , p. 505–515 (ISSN 0748-7304 et 1552-4531, DOI 10.1177/0748730417729066, lire en ligne, consulté le )
  19. ↑ Akira Kohsaka, Aaron D. Laposky, Kathryn Moynihan Ramsey et Carmela Estrada, « High-Fat Diet Disrupts Behavioral and Molecular Circadian Rhythms in Mice », Cell Metabolism, vol. 6, no 5,‎ , p. 414–421 (ISSN 1550-4131, DOI 10.1016/j.cmet.2007.09.006, lire en ligne, consulté le )
  20. ↑ a b et c Mari Murakami, Paola Tognini, Yu Liu et Kristin L Eckel-Mahan, « Gut microbiota directs PPARγ-driven reprogramming of the liver circadian clock by nutritional challenge », EMBO reports, vol. 17, no 9,‎ , p. 1292–1303 (ISSN 1469-221X, PMID 27418314, PMCID PMC5007574, DOI 10.15252/embr.201642463, lire en ligne, consulté le )
  21. ↑ Christine Dreyer, Grigorios Krey, Hansjörg Keller et Francoise Givel, « Control of the peroxisomal β-oxidation pathway by a novel family of nuclear hormone receptors », Cell, vol. 68, no 5,‎ , p. 879–887 (ISSN 0092-8674, DOI 10.1016/0092-8674(92)90031-7, lire en ligne, consulté le )
  22. ↑ Evan D Rosen, Pasha Sarraf, Amy E Troy et Gary Bradwin, « PPARγ Is Required for the Differentiation of Adipose Tissue In Vivo and In Vitro », Molecular Cell, vol. 4, no 4,‎ , p. 611–617 (ISSN 1097-2765, DOI 10.1016/s1097-2765(00)80211-7, lire en ligne, consulté le )
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  24. ↑ Carmen Chan, Rosa Wong, Patrick Law et Cho Wong, « Environmental Factors Associated with Altered Gut Microbiota in Children with Eczema: A Systematic Review », International Journal of Molecular Sciences, vol. 17, no 7,‎ , p. 1147 (ISSN 1422-0067, DOI 10.3390/ijms17071147, lire en ligne, consulté le )
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